از زمانی که ماشین کولوسوس در پارک بلچلی در دهه 1940 به بهره برداری رسید، ابررایانه طی سالیان متمادی تکامل یافت. Colossus اولین کامپیوتر کاربردی، الکترونیکی و دیجیتالی بود که توسط تامی فلاورز، مهندس تلفن تحقیقاتی اداره پست عمومی (GPO) طراحی شد.

اصطلاح ابررایانه در اوایل دهه 1960 مورد استفاده قرار گرفت، زمانی که IBM IBM 7030 Stretch را عرضه کرد و Sperry Rand از UNIVAC LARC، دو ابررایانه اول عمدی که برای قدرتمندتر از سریع‌ترین ماشین‌های تجاری موجود در آن زمان طراحی شده بودند، رونمایی کرد. رویدادهایی که بر پیشرفت ابررایانه ها تأثیر گذاشتند در اواخر دهه 1950 شروع شدند، زمانی که دولت ایالات متحده به طور منظم بودجه توسعه فناوری رایانه ای پیشرفته و با کارایی بالا برای کاربردهای نظامی را آغاز کرد.

اگرچه ابررایانه‌ها در ابتدا در مقادیر محدود برای دولت تولید می‌شدند، فناوری توسعه‌یافته راه خود را به جریان اصلی صنعتی و تجاری باز کرد. به عنوان مثال، دو شرکت آمریکایی، Control Data Corporation (CDC) و Cray Research، صنعت ابررایانه تجاری تجاری را از اواسط دهه 1960 تا اواخر دهه 1970 رهبری کردند. CDC 6600 که توسط سیمور کری طراحی شده است، اولین ابررایانه تجاری موفق در نظر گرفته می شود. IBM بعداً از دهه 1990 تا امروز به یک رهبر صنعت تجاری تبدیل شد.